https://pastein.ru/t/FpD
Загрузка данных
Глава 4. Обсуждение
4.1. История формирования митохондриальных гаплогрупп
Проведенные нами различные анализы изменчивости не только подтвердили выводы предыдущих исследований (Nittinger et al., 2005, 2007) о наличии двух гаплогрупп (рисунок 3, П75, П5), но и выявили гетерогенность скорости их эволюции. В соотвествии с бóльшей скоростью накопления изменчивости в некодирующих областях мт-генома (Wan et al., 2004), контрольный регион исследуемых видов эволюционировал примерно в 1.75 раза быстрее cytb с tRNAтРНК-Thr (таблица П3). При этом генетическая дистанция от общего предка была примерно на десять процентов больше для «западной» гаплогруппы (Клада Б) по сравнению с «восточной» (Клада A). В целом, в соответствии с концепцией недавней дивергенцией видов (Fuchs et al., 2015), средняя генетическая дистанция между этими кладами была приблизительно в четыре раза ниже дистанции по отношению к внешнему виду (F. peregrinus).
Использование различных методов для построения сетей гаплотипов позволило уточнить взаимоотношения внутри и между гаплогруппами (рисунок 24). При этом медианная сеть (Рисунок 2б4б) не полностью соответствовала топологии ML-древа (рисунок П8П6), что, вероятно, обусловлено двумя гомоплазиями (1430 G/A и 2374 T/C) в гаплотипе клады A – GF_D033_47B_2018_altaicus, которые увеличили его сходство с F. peregrinus. Известно, что алгоритм MJ не всегда точно отражает топологию (Kong et al., 2023). Напротив, построенная методом INJ сеть (Рисунок 2а4а) в бóльшей степени соответствовала филогенетическому древу и выявила пять синапоморфных нуклеотидных замен, возникших в процессе дивергенции «восточной» гаплогруппы. В целом, обе гаплотипические сети выявили преобладающее количество эволюционных событий от общего предка к «западным» гаплотипам, что также подтвердлило разницу скорости эволюции А и Б гаплогрупп (таблица П3).
Выдвигая предположение о гетерогенности скорости эволюции мт-гаплогрупп, следует учитывать, что оно может быть пересмотрено при обнаружении «западных» гаплотипов, которые имеют бóльшую степень сходства с общим предком. Отсутствие таких последовательностей в настоящем анализе может быть обусловлено сравнительно небольшой выборкой образцов.
Байесовская филогенетическая реконструкция, помимо высокой поддержки дивергенции гаплогрупп (PP = 1), также подтвердила выводы предыдущих исследований (Nittinger et al., 2005, 2007), поместив гаплотипы кречета (PP = 0.97) и ланнера в спектр митохондриального разнообразия азиатских балобанов.
Полученные нами данные свидетельствуют о влиянии различных факторов на эволюцию исследуемых мт-гаплогрупп (Nei et al., 1975; Yamaguchi et al., 2026), что позволяет предполагать особенности их филогеографической истории. Более низкое разнообразие «восточной» гаплогруппы в сочетании с более низкой скоростью накопления изменчивости указывают на её формирование в условиях большой эффективной численности популяции и редких крупномасштабных бутылочных горлышек. Данные условия способны обеспечить относительно стабильную динамику численности и сниженное влияние генетического дрейфа. Напротив, более высокое разнообразие и скорость накопления изменчивости «западной» гаплогруппы свидетельствуют о ее формировании в условиях малой эффективной численности популяции. Данное условие увеличивает вероятность прохождения популяцией узких бутылочных горлышек с последующим сильным влиянием на разнообразие генетического дрейфа. Кроме того, у особей азиатского балобана присутствуют гаплотипы обеих митохондриальных гаплогрупп, что контрастирует с наличием гаплотипов исключительно «западной» или «восточной» у особей евпропейского балобана и кречета, соответственно. Что касается ланнера, хотя исследованные нами особи имели только гаплотипы клады А, для вида неоднократно было показано наличие обеих гаплогрупп (Leonardi, 2017; Attili et al., 2023).
Принимая во внимание гипотезу об африканском происхождения группы Hierofalco (Nittinger et al., 2005), мы сформулировали расширенную биогеографическую гипотезу о формировании рассматриваемых митохондриальных гаплогрупп. Мы предполагаем, что подходящие для формирования наблюдаемой изменчивости условия могли сохраняться в двух изолированных африканских рефугиумах во время последнего межледникового периода (~127–116 т.л.н.), когда барьером для потока генов стал очень плотный лес, простиравшийся от побережья до побережья, в центральной Африке (Cowling et al., 2008). Следовательно, «восточная» гаплогруппа могла эволюционировать в относительно стабильном рефугиуме в южной Африке, в то время как изменчивость «западных» гаплотипов, вероятно, формировалась в более гетерогенных рефугиумах восточной Африки. (Lorenzen et al., 2010). Вторичный контакт времененно изолированных популяций произошел, вероятно, во время последнего ледникового максимума (~26–19 т.л.н.), как это было показано для других видов, адаптированных к аридным условиям и открытым местообитаниям (Congrains et al., 2016). Похожая на полученную филогенетическая структура была показана для других африканских видовптиц, таких как антилопа канна Taurotragus oryx (Pallas, 1766) (Lorenzenвиды рода муравьиных чеканов Myrmecocichla (Voelker et al., 20102012) и сорокопут-прокурор Lanius collaris (Linnaeus, 1766) (Fuchs et al., 2011). Примечательно, что современное распространение двух подвидов F. biarmicus согласуется с предложенной гипотезой: F. b. biarmicus обитает в южной и восточной Африке, в то время как F. b. abyssinicus встречается в тропической восточной и западной Африке (Leonardi, 2017).
Рассматривая эволюцию мт-гаплогрупп в рефугиумах с отличающимися условиями обитания, нельзя исключать, что формирование и накопление изменчивости мтДНК не были случайными, за счет обеспечения адаптивных преимуществ (Boratyński et al., 2014). Ряд посвященных птицам работ демонстрирует предполагаемые молекулярные адаптации белков электрон-транспортной цепи к различным условиям – горных гусей Anser indicus (Latham, 1790) к тяжелой гипоксии на больших высотах (Scott et al., 2011), видов из отряда Курообразные Galliformes к условиям высокогорий (Zhou et al., 2014), золотобрюхих зарянковых мухоловок Eopsaltria australis (Shaw, 1790) к разнообразию условий окружающей среды вдоль протяженного ареала (Morales et al., 2015) или разных видов певчих птиц Австралии к изменениям климата в Плейстоцене (Lamb et al., 2018).
Проведенный нами анализ изменчивости гена цитохрома b, также позволяет предполагать ненейтральную эволюцию системы окислительного фосфорилирования у предковой популяции соколов, населявшей гетерогенные рефугиумы восточной Африки. К последним относятся, например, Восточно-Африканская рифтовая долина и Эфиопское нагорье, характеризующиеся, в том числе, условиями высокогорий. Иными словами, мы предполагаем, что изменчивость мтДНК «западной» гаплогруппы сформировалась в условияхне только в результате генетико-автоматических процессов и фактора изоляции в рефугиуме с неоднородными условиями среды, но и вследствие действия отбора, поддерживающего стабильную функциональную активность белков электрон-транспортной цепи в условиях больших высот. Одним из таких белков является цитохром b, который несмотря на свои высоко консервативные функции, демонстрирует не только аминокислотные замены, но и вероятные изменения их физико-химическими свойств. Необходимо отметить, что данное предположение об эволюции мт-гаплогрупп отличается от того обсуждения в контексте эволюции разнообразия мтДНК исключительно у популяций и видов, что было представлено в оригинальной статье 2021 года (Рожкова и др., 2021).
4.2. Генетическое разнообразие исследуемых популяций балобана
Для оценки популяционной структуры балобана как политипического вида (Kovács et al., 2014), мы применили концепцию «филогеографического подвида» (phylogeographic subspecies) О’Брайена и Майра (1991) в ее современной трактовке, основанной на интеграции географических, фенотипических и генетических критериев (Dufresnes et al., 2023). Аналогичный подход был использован в рамках исследования ланнера (Leonardi, 2017), являющегося базальным видом группы Hierofalco (Nittinger et al., 2005), и впоследствии был валидирован результатами тщательного генетического анализа (Attili et al., 2023).
Рассматривая южносибирские популяции балобана необходимо отметить, что их происхождение в результате экспансии на восток европейских балобанов было убедительно доказано (Pan et al., 2017; Hu et al., 2022). В свою очередь, полученные нами геномные данные не подтверждают современный поток генов между европейской и азиатской группировками балобана.
4.2.1. Изменчивость мтДНК
Наше исследование четко демонстрирует наличие у азиатского балобана и «западных», и «восточных» гаплотипов, в то время как у современных европейских (крымских) лишь галпотипов гаплогруппы «Б». Последнее наблюдение контрастирует с наличием обоих мт-гаплогрупп как у базального вида, – ланнера, но согласуетсятак и с выводами коллег о преобладании «западных»присутствии гаплотипов обеих гаплогрупп у европейских балобанов, образцы от которых были собраны после 1970 года (Nittinger et al., 2007) и в период с 1895 по 2015 год (Attili et al., 2023). Однако в процессе выполнения данного исследования мы также получили мт-гаплотипы музейных образцов из популяций Крыма и Хакасии до демографического коллапса вида, которые принадлежали к обеим гаплогруппам. Данные образцы не были включены в финальную выборку, поскольку полученные для них последовательности были слишком короткими для включения в проводимые анализы, но являлись достаточными для определения митохондриальных гаплогрупп.
На основании полученных данных мы предполагаем, что присутствие только «западных» гаплотипов в современной восточноевропейской популяции является следствием серии бутылочных горлышек, включая катастрофическое сокращениекатастрофического сокращения численности европейского балобана в прошлом веке (Галушин, 2005; Карякин, 2008). Напротив, наличие высокого гаплотипического разнообразия азиатских популяций балобана, может быть объяснено их исторически бóльшим эффективным размером, относительно широким распространением и, как следствие, отсутствием узких бутылочных горлышек.
4.2.2. Структура южносибирских популяций балобана до демографического коллапса
Катастрофическое и относительно быстрое сокращение численности балобана, начиная с середины XX века, привело к фрагментации его ареала и последующей изоляции восточноевропейских популяций (Галушин, 2005; Карякин, 2008), например, на Крымском полуострове (Карякин, Николенко, 2015). Численность азиатских популяций также драматически сокращалась вплоть до 2008 года [Карякин, Николенко, 2008; Карякин и др., 2018). Вследствие данных процессов, как поток генов, в особенности между европейскими и азиатскими популяциями, так и клинальная фенотипическая изменчивость (Vaurie, 1961) были нарушены.
Многолетний мониторинг (1999–2025 гг.), ведущийся в популяциях Алтае-Саянского региона, зафиксировал эти процессы, сопровождавшиеся значительными изменениями внутривидового разнообразия (Николенко и др., 2014; Карякин, 2011; Карякин и др., 2018, 2022). Наше предположение о подвидовой структуре данных популяций до их демографического коллапса (подраздел 1.2.4.3) нашло частичное генетическое подтверждение. Анализ музейных образцов, представляющих демографически стабильные популяции, с помощью видоспецифичных микросателлитных локусов (Hou et al., 2018) показал, значительную долю восточноевропейской изменчивости у особей из Хакасии и образца из Даурии (MS_MO58_R-110648_1988_Dauria). Это согласуется с существованием потока генов до критического снижения численности балобана, который, вероятно, сохранял данную «европейскую примесь» в азиатских популяциях. Примечательно, что именно хакасские и даурские особи преимущественно демонстрировали фенотип cherrug, сходный с таковым у европейских балобанов (Карякин, 2011). В настоящее время, распространение данного фенотипа в исследуемых популяциях в значительной степени ограничено небольшой группой особей, гнездящихся на скалах в Минусинской котловине в Хакасии (И.В. Карякин, личн. наблюд.).
Что касается генетического разнообразия восточноевпропейских балобанов, как исторические, так и современные образцы сформировали единый генетический кластер (рисунок 58, подраздел 3.2.1). Однако для адекватной оценки дифференциации восточноевпропейских популяций балобанбалобана до падения ихего численности, необходимо увеличить выборку образцов с привлечением и всесторонним исследованием музейных коллекций (Furness et al., 2024).
4.2.3. Структура южносибирских популяций балобана после демографического коллапса
Для выявления популяционной структуры современных южносибирских популяций балобана мы также использовали вышеупомянутые видоспецифичныйвидоспецифичные микросателлиты (Hou et al., 2018). Байесовский анализ полученных данных выявил три четких кластера, которые объединяли: (1) восточноевропейских балобанов, представляющих как историческую, так и современную «западныезападную» популяции; (2) современных азиатских балобанов из посткризисной популяции Тувы; и (3) современных азиатских балобанов фенотипа cherrug из малочисленной популяции, населяющей исключительно Минусинскую котловину в Хакасии. Принимая во внимание существенные сдвиги внутривидового разнообразия, мы полагаем, что данные кластеры (рисунок 58, подраздел 3.2.1), вероятно, сформировались в результате следующих эволюционных процессов. Первый кластер – в результате изоляции после фрагментации ареала вида в условиях однонаправленного потока генов от восточноевропейских популяций к азиатским (Hu et al., 2022). Генетическая однородность второго кластера, несмотря на преобладающее число проанализированных особей, может быть объяснена объединением ранее смежных (суб)популяций вследствие их демографического коллапса (Karyakin et al., 2004; Карякин и др., 2004, 2010, 2014, 2018; Карякин, 2006; Карякин, Николенко, 2008, 2011). Что касается третьего кластера, причиной его формирования может быть не только небольшая численность группировки, но и презиготическая изоляция (Edwards et al., 2005; Kryukov et al., 2022; Tambovtseva et al., 2025).
Кроме того, анализ в программе STRUCTURE выявил гибридное происхождение и других популяций и образцов (рисунок 58, таблица П5). За исключением кластера 3, большинство современных хакасских балобанов имели преимущественно тувинское происхождение. При этом особь MF_AH-09_FC-RH30-1_2014_Khak имела восточноевропейские аллели (Qi = 0,75), что в рамках нашей гипотезы отражает разнообразие хакасской популяции до демографического коллапса. Как и музейный образец MS_MO58_R-110648_1988_Dauria, современные даурские особи имеют гибридное происхождение с вкладом как первого, так и второго кластеров (Qi ≈ 0,45 для каждого), вновь указывая на существовавший между восточноевропейскими и южносибирскими балобанами поток генов. Вклад этих же кластеров (1 (Qi = 0,16) и 2 (Qi = 0,24)) был также обнаружен у особи GF_D459_FC82_2021_Khak из кластера 3. Один из современных крымских балобанов (MF_ZFC10_2019_Crimea) имел аллели, ассоциированные с кречетом (Qi = 0,88), что, вероятно, объясняется либо недавней гибридизацией, в т.ч. с разводимых в неволе, но сбежавшими особями, либо отражение общего полиморфизма.
Для подтверждения наблюдаемой генетической дифференциации нами был также проведен многомерный анализ данных (DAPC), который выявил четыре кластера (рисунок 69, таблица 76, П5). Без учета кластера I, который будет рассмотрен отдельно, три хорошо разделены были также II и III кластеры. Второй – объединил восточноевропейских и современных хакасских балобанов, включая птиц с фенотипом cherrug из Минусинской котловины. Однако некоторые особи их данных популяций были также отнесены в третьему кластеру. В целом, именно кластеры III и IV содержат особей из всех ранее определенных групп без формирования четких кластерообразующих «ядер» (>50% особей предопределенной популяций).заданных популяционных групп).
Таким образом, DAPC-кластеризация отличалась от результатов байесовского анализа с помощью STRUCTURE, что дополнительно подчеркнуло сложность генетического разграничения эволюционно молодых видов. Тем не менее, результаты обоих анализов (таблица П5) подтвердили следующие выводы:
1. восточноевропейская и хакасская популяции имеют общее аллельное разнообразие, что является следствием исторического потока генов между европейскими и азиатскими балобанами, соответствуя высказанному ранее предположению (Hu et al., 2022);
2. современные балобаны с фенотипом cherrug, населяющие Минусинскую котловину в Хакасии обладают специфическим аллельным разнообразием;
3. между изученными южносибирскими популяциями, вероятно, продолжается поток генов, формируя их значительную генетическую гетерогенность;
4. современная тувинская популяция (после демографического коллапса) имеет гибридное происхождение, обнаруживая значительное фенотипическое разнообразие наряду с относительной генетической однородностью.
В заключение, анализ структуры южносибирских популяций до и после критического падения их численности отразил признаки зарождающейся внутривидовой структуры азиатского балобана, движимой, вероятно, ассортативным скрещиванием (Poelstra et al., 2014). Однако последовавший демографический коллапс нарушил существовашую дифференциацию, поэтому остаточная генетическая и фенотипическая изменчивость сохранилась только в небольших изолированных популяциях, таких как cherrug-экотип в Минусинский котловине.
4.3. Решение филогенетических головоломокРазрешение противоречий
4.3.1. Взаимоотношения балобана и кречета
Для разрешения филогенетических противоречий во взаимоотношениях балобана и кречета, мы исследовали изменчивость как мтДНК, так и ядерных микросателлитов и однонуклеотидных полиморфизмов.
Анализ филогении мт-гаплотипов с помощью Байесовскогобайесовского подхода выявил хорошо поддержанную (PP = 0,97) монофилетическую субкладу внутри «восточной» гаплогруппы, которая также включала один гаплотип «алтайского» балобана (GF_D319_16B_2018_altaicus). Этот и другие проведенные нами анализы (рисунок 35, рисунок П8, П12П5, П6) выявили, что митохондриальное разнообразие кречета ограничено исключительно «восточными» гаплотипами. Эти данные полностью согласуются с предыдущими исследованиями (Nittinger et al., 2005, 2007; Johnson et al., 2007) и раннее выдвинутой гипотезой о происхождении кречета в результате «эффекта основателя» (Johnson et al., 2007). Включение в монофилетическую группу кречета «алтайского» балобана может быть следствием, как неполной сортировки линий (ILS), так и интрогрессии. Оба этих процесса широко распространены средичасто влияют на структуру недавно дивергировавших видов, например, в надвидовой группы ястреба-тетеревятника Accipiter [gentilis] (Kunz et al., 2019) или трясогузок рода Motacilla (Harris et al., 2018).
Данные анализа митохондриальной изменчивости подтверждаются и результатами анализа ядерных микросателлитных локусов, независимо демонстрируя сильную генетическую дифференциацию между популяциями балобана и кречета. Как Байесовскаябайесовская кластеризация, так и многомерный анализ идентифицировала кречтов как отдельный кластер – четвертый (рисунок 58) и первый (mdn = 1, Qi = 0,52–1), рисунок 69, таблица 76), соотвественно. При этом кластер 4 имел общие аллели с историческими хакасскими балобанами (Qi = 0,17–0,30), что вероятно, связано с предковым полиморфизмом в результате ILS. Отчасти эти данные подтверждают полученные ранее – об отсутствии широкой популяционной структуры у кречета, несмотря на его циркумполярное распространение (Johnson et al., 2007).
Результаты анализа изменчивости SNPs по геному не только подтвердили предыдущие заключения, но и позволили рассматривать кречетов как прямых потомков азиатского балобана. Данная гипотеза является биологически обоснованной и подтверждается результатами разных анализов геномных данных. Во-первых, топология геномного филогенетического древатопологии геномных филогенетических деревьев (рисунок П13) соответствует10, 11) соответствуют митохондриальной топологии митохондриального (рисунок 35, П6), кластеризуя кречетов как монофилетическую группу внутри разнообразия азиатских балобанов. Причем для построения древа на основе SNPs были использованы те же внешние виды (ланнер и сапсан), что и для байесовской реконструкции формирования митохондриальной изменчивости. Кроме того, схожи генетические дистанции отданные snmf-анализа (рисунок 12) дополнительно указывают на «промежуточное» филогенетическое положение азиатских балобанов как до европейских балобанов, такмежду хорошо дифференцированными европейскими балобанами и кречетов (рисунок 7).кречетами. В пользу нашей гипотезы свидетельствуют также результаты FdM-статистики (см. подраздел 3.2.3рисунок 13), отражая неранозначныйнеравнозначный генетический вкладобмен между предположительно предковой и дочерней линиями – только от азиатских балобанов к кречетам, но не наоборот. Несмотря на запутанную интерпретацию результатов f3-статистики (вероятная проблема с подбором верной внешней группы или «outgroup case» (Patterson, 2012)), они также демонстрируют (см. подраздел 3.3.) глубокое родство исследуемых азиатских балобанов и кречетов. Иными словами, данные популяции имеют значительную долю общих аллелей при отсутствии или крайне ограниченном потоке генов между ними.
Обсуждая собственные результаты, мы неизбежно должны затронуть статью коллег (Hou et al., 2022) с иным взглядом на филогению рассматриваемых видов. Детальный сравнительный анализ представлен в оригинальной статье (Zinevich et al., 2023), здесь же хочется сказать о роли общего полиморфизма молодых видов в рамках адаптации к схожим условиям среды. В упомянутмупомянутом исследовании коллег проделана обширная работа по выявлению функциональных фрагментов генома, находящихся под отбором. Опираясь на нашу гипотезу можно предполагать, что выявленные геномные варианты существовали в генофонде предковых – для балобанов Цинхай-Тибетского нагорья и кречетов – популяциях азиатского балобана, послужив материалом для отбора в рамках адаптаций к сходным условиям высокогий и высоких широт. Примечательно, заселение балобанами Цинхай-Тибетского нагорья оценивается как недавнее (< 10 тыс.л.н.), т.е. предполагается эволюционно быстрая адаптацию к его экстремальным условиям (Hou et al., 2022). Данная оценка может быть также применена и к предполагаемой нами адаптивной дивергенции кречета. Впервые мы высказали данную гипотезу в статье, посвященной анализу геномных данных (Zinevich et al., 2023), а в настоящем исследовании пересматриваем и допролняем её.
Мы полагаем, что кречет является потомком субпопуляции азиатских балобанов, адаптированных к условиям перигляциальной тундростепи. Имеющиеся данные указывают, что во второй половине позднего плейстоцена (~40 тыс. л.н.) на территории Сибири поддерживались наиболее стабильные и благоприятные климатические условия для существования такого сообщества (Astakhov, 2014). Вместе с тем, Алтае-Саянский регион представлял собой часть границы между Европейско-Сибирской и Центрально-Азиатской зоогеографическими подобластями, при этом Минусинская котловина служила ключевой территорией благодаря высокому разнообразию местообитаний (Маликов, 2015). Именно разнообразие экологических условий и сосуществование степных и тундровых биотических сообществ могло способствовать начальной симпатрической дивергенции (Tobias et al., 2020) предковой группы азиатских балобанов за счет формирования презиготических барьеров, например, специализации к добыче (Potapov, Sale, 2005). Говоря о барьерах, способствовавших дивергенции балобана и кречета, важно отметить отличия в их вокализации, а именно структуре токовых сигналов как самцов, так и самок (Марченко, 2022). Последующее исчезновение перигляциальных тундростепей в голоцене из-за потепления и повышения влажности (Dupal et al., 2013), привело, вероятно, к разделению этих местообитаний и аллопатрической дивергенции популяций, с уже сформировавшимися механизмами презиготической изоляции (König et al., 2019). Как следствие, это сформировало (как филогенетическую линию) современного азиатского балобана, адаптированного к условиям аридных и семиаридных зон, а также кречета, адаптированного к условиям Арктики и Субарктки.
4.3.2. Природа «алтайского сокола»
Мы исследовали балобанов «алтайского» фенотипа как на уровне изменчивости мтДНК, так и SNPs по геному. Что касается митохондриального разнообразия, то в соответствии с азиатскими балобанами (среди которых и встречается данный фенотип), altaicus имеют гаплотипы обеих гаплогрупп (рисунок 35). Однако в рамках сравнения митохондриальных данных исследуемых особей в контексте гаплотипического разнообразия, определенного Ф. Ниттингер с соавторами (2007), оба «алтайских сокола» имели гаплотип Н1 гаплогруппы А (подраздел 3.1.1).
Анализ геномных данных также показал, что сокола «алтайского» фенотипа представляют часть генетической изменчивости азиатского балобана. (рисунок 10, 11). Опуская детали, рассмотренные в оригинальной статье (Zinevich et al., 2023), в целом, нами показана немонофилиянемонофилетичность особей, имеющих «алтайский» фенотип (рисунок 7П4). Кроме того, результаты проведенных тестов (FdM- и f3-статистики) позволили исключить гибридное происхождение данной морфы.
Следовательно, рассматривая полученные результаты в свете функциональной геномики, мы полагаем, что «алтайский» фенотип спорадически появляется в популяциях Алтае-Саянского региона, к примеру, в результате структурной или точечной мутации. Однако в основе его форомированияформирования могут лежать и другие генетические или эпигенетические механизмы, например, ассоциированное со вставкой LTR-ретротранспозона снижение экспрессии гена NDP, связанного с формированием оперения (Weissensteiner et al., 2020). Также возможно влияние определенных экологических воздействий на частоту формирования данной морфы в Алтае-Саянских популяциях, например, высокогорных условий.
4.4. Стандартные популяционно-генетические показателиГенетические характеристики исследуемых популяций
Мы рассчитали базовые генетические показатели на основе изменчивости STR и SNPs (таблица 8, П67, П7, рисунок П15П8, подраздел 3.3) для основных исследуемых популяций (южносибирских балобанов и кречета), которые преимущественно подтверждают ранее описанные результаты и их обсуждение.
Тувинская популяция балобана является наиболее представленной в исследовании, но демонстрирует одновременно как значительную генетическую однородность в рамках байесовского анализа (рисунок 58), так и отсутствие специфического аллельного разнообразия в рамках многомерного (рисунок 69, таблица 76). Оценки её популяционных показателей без применения рарефикации являются максимальными (таблица 87), за исключением несмещенной ожидаемой гетерозиготности (uHe) и индекса инбридинга (F), что, вероятно, обсуловлено именно преобладающей численностью выборки (125 образцов). При этом минимальное значение F (0,002±0.018) указывает на значительную генетическую изменчивость исследованной выборки, несмотря на наличеналичие в ней родственных особей. Схожий коэффициент инбридинга (близкий к нулю) для образцов из Тувинской популяции получен и в результате анализа геномной изменчивости по SNPs. Данный анализ также позволил оценить генетическое разнообразие (Ho, He) в диапазоне от 0 до 0,5 (рисунок П15),, что является обнадеживающим результатом в рамках оценки генетического состояния популяций при природоохранной деятельности. Вместе выявленные показатели подтверждают наш вывод о том, что современная тувинская популяция сформирована вследствие объединения особей из ранее смежных популяций, имеющих специфическое генетическое разнообразие.
Объединенная выборка хакасских и даурских балобанов (28 особей), несмотря на значительную генетическую неоднородность (рисунок 58), обладает кластерообразующим аллельным разнообразием (рисунок 69, таблица 76). Вместе с тем, контрастирующие максимальные оценки uHe (скоррелирована на размер выборки) и F (0,059 ± 0,037) (таблица 87), также указывают на высокое генетическое разнообразие исследуемой группы, нона её некоторую изоляцию, отраженную в наибольшем коэффициенте инбридинга. Эти данные соответствуют современному состоянию популяции, которая представлена в выборке преимущественно небольшой относительно изолированной наскально гнездящейся группой балобанов фенотипа cherrug из Минусинской котловины.
Дальневосточная популяции кречета (30 особей) характеризуется наименьшими значениями популяционных показателей (таблица 87), за исключением F (0,033±0,046), и наибольшей генетической обособленностью (mean FstFST = 0,1) по данным анализа геномной изменчивости. Полученные данные согласуются с ранее выдвинутой гипотезой о недавнем происхождении кречета в результате «эффекта основателя» (Johnson et al., 2007), а так же с нашим предположением о его адаптивной дивергенции (см. подраздел 4.3.2).
Что касается разницы генетического разнообразия между популяциями, то анализ молекулярной дисперсии выявил лишь 8% изменчивости, обеспечивающей межпопуляционную дифференциацию (таблица П6П7). Вместе с тем, генетическая дифференциация (Fst) между европейской и азиатской популяциями балобана оценивается в 0,024 и 0,06 (по Вейру и Кокерхэму) по данным анализа STR (таблица П7П8) и SNPs, соответственно. При это разницаэтом, различие показателей генетического разнообразия между тувинскими балобанами и кречетами оценивается в 0,047 по микросателлитам и 0,09 по геномным данным. Данные показатели ниже оценок дифференциации между европейскими балобанами и кречетами – 0,069 по STR и 0,21 (по Вейру и Кокерхэму) по SNPs. Таким образом, на уровне анализа как изменчивости микросателлитов, так и однонуклеотидных замен, низкое генетическое разнообразие между видами и популяциями подтверждает их недавнюю дивергенцию (Fuchs et al., 2015). Применительно к кречету, полученные генетические характеристики дополнительно указывают на его происхождение от одной из популяций азиатского балобана, который, в свою очередь, предположительно является потомком некогда расселившихся с запада ареала птиц (Hu et al., 2022).
4.5. Гипотеза о филогенетических отношениях видов группы Hierofalco
Рассматривая наиболее изученные виды группы Hierofalco – балобана и кречета – необходимо помнить о существовании еще трех малоизученных – ланнера, лаггара и черного сокола. В качестве задела для дальнейшей работы, мы позволили себе высказатьвысказали гипотезу об особенностях их видообразования относительно той, что была сформулирована для целевых видов.
В рамках нашего описания мы принимаем во внимание также следующие гипотезы: об африканском происхождении группы Hierofalco в результате нескольких волн колонизации Палеарктики в Плейстоцене (Nittinger et al., 2005, 2007), гибридизации ранее изолированных в рефугиумах популяций балобана вследствие вторичного контакта (Johnson et al., 2007), колебаниях уровня моря с обнажением и последующим затоплением континентальных шельфов (Voris, 2000; Hoogakker et al., 2016), существовании европейских рефугиумов во время ледниковых периодов (Weiss, Ferrand, 2007). Как следствие, и на основании описанных нами опубликованных (Fuchs et al., 2015; Leonardi, 2017; Hu et al., 2022) и оригинальных данных, мы предполагаем следующее:
1. Все виды группы Hierofalco (возрастом около 1,5 млн) наследуют соколам ранее населявшим Африку, что подтверждается базальным филогенетическим положением ланнера и его наибольшей внутривидовой дифференциацией;
2. Одна из предковых популяций африканских соколов заселила территорию Европы, где могла находиться в изоляции южноевропейского рефугиума(ов), накапливая видовую изменчивость;
3. Предковая европейская популяция соколов в межледниковый период начала свое распространение на восток, в Азию, что подтверждается исторически однонаправленным потоком генов между европейской и азиатской популяциями балобана;
4. В результате, азиатская популяция имела большую численность, распространение и внутривидовое разнообразие и дивергировала достаточно, чтобы стать предковым видом для наиболее молодой генетической линии группы – кречета (см. подраздел 4.3.1);
5. Другая африканская популяция стала предковой для ланнера и лаггара в результате её экспансии на восток за счет обнажения континентальных шельфов (потенциально открытых местообитаний) вследствие понижения уровня моря;
6. Как следствие, произошло заселение Индостана через Аравийский полуостров и обнаженный континентальный шельф, а также Австралии через открытые территории шельфа Индо-Австралийского региона;
7. Современный ланнер и лаггар появились в результате последующей географической изоляции их предковых популяций в Австралии и Индостане вместе с повышением уровня моря, т.е. с прекращением потока генов из смежных популяций.
В целом, виды группы Hierofalco являются аллопатрическими и находятся на разных стадиях дивергенции. Данные пять таксонов населяют различные типы открытых ландшафтов на трех континентах с незначительными зонами перекрытия ареалов (например, между ланнером и балобаном в Европе). Их обособление, очевидно, обусловлено различными механизмами видообразования, в т.ч. изоляции, которые являются достаточными для сохранения видоспецифичной изменчивости в условиях контакта. Таким образом, предложенные биогеографические гипотезы – о формировании митохондриальных гаплогрупп и всего исследуемого комплекса видов – создают основу для выбора направлений дальнейших исследований.
4.6. Влияние на сохранение исследуемых видов
Эволюционные исследования видов группы Hierofalco имеют решающее значение для выявления их внутри- и межвидового разнообразия, а также для эффективной реализации мер по сохранению их природных популяций. Проведенное исследование показывает, как интеграция разных типов данных (мтДНК, ядерных STR и SNPs) позволяет выявлять недавние (демографическую динамику) или более древние (формирование мт-гаплогрупп) эволюционные события.
Что касается прикладного значения, наши данные показывают, что десять разработанных локусов (Hou et al., 2018) являются подходящими маркерами для генотипирования не только других диких популяций балобана (помимо монгольской), но также и кречета. Таким образом, данный набор видоспецифичных маркеров может быть применен для судебно-генетических экспертиз в рамках охраны исследуемых видов.
Наши данные свидетельствуют также, что вниутривидоваявнутривидовая генетическая дифференциация балобана в значительной степени исчезла в результате катастрофического антропогенного пресса (см. 1.2.4). Во многом это связано, вероятно, с избирательным изъятием особей (особенно самок) с определенными фенотипами (Карякин и др., 2018). Следовательно, современное генетическое разнообразие демонстрирует лишь следы существовавшей некогда изменчивости, причем в популяциях, сохранивших определенную изоляцию. Именно поэтому так важно направить особые усилия на их охрану. По нашим данным, ключевым примером является наскально гнездящаяся группа балобанов, сохраняющих фенотип cherrug и генетическое наследие исчезнувших восточноевропейской популяции, в Минусинской котловине (Хакасия).
Однако это не отменяет необходимости охраны других популяций, особенно с учетом того, что их генетическое и фенотипическое разнообразие формируется на наших глазах, создавая условия для дальнейшей дифференциации и потенциального видообразования. Ярким примером является тувинская популяция, являющаяся объектом долгосрочного мониторинга и охраны (Шнайдер и др. 2018; Карякин и др., 2022). Фактически, все южносибирские популяции балобана на данный момент нуждаются в охране и наблюдении в режиме «реального времени» наряду с продолжением исследований их генетического разнообразия. Такой подход является более эффективным для поддержания общего генетического и фенотипического разнообразия вида (Dufresnes et al., 2023).
Полученные нами данные также отражают генетическую дифференциацию кречета на всех уровнях анализа ДНК, позволяя заключить, что данный вид находится на ранних этапах видообразования. Это также влечет за собой необходимость тщательного подхода к применяемым к нему природоохранным мероприятиям, особенно связанных с реинтродукцией. Говоря о последней, следует подчеркнуть крайнюю важность применения генетических методик для учета популяционного происхождения выпускаемых особей и выявления искусственно полученных гибридов во избежание гомогенизации и «эрозии» генофонда охраняемых нативных популяций.
